Сюжет
1995 год. Юные Наташа и Елена живут в штате Огайо со своими родителями, мирной и спокойной жизнью. Внезапно им приходится в спешке убегать, отбиваясь от правительства США. Им удается улететь на Кубу к русским. Оказывается, что все три года в Огайо они жили под прикрытием, успешно выполняя тайную миссию (Наташа ограничивалась ролью дочери, а более младшая Елена вообще ничего не знала про миссию, думая, что она обычная американская девочка). Все они не родные друг другу, и девочек сразу забирают на обучение в Красную Комнату, учреждение по обучению Черных Вдов.
2016 год. После битвы Мстителей в аэропорту Лейпцига, из-за нарушения Заковианского договора Наташа скрывается от правительства и государственного секретаря США Таддеуса Росса. Она направляется в Норвегию, где ей помогает укрыться её друг Рик Мейсон. Тем временем, на миссии по устранению цели в Марокко Елена Белова убивает бывшую вдову, но та успевает распылить в лицо Елене некое вещество, Красную пыль. Елена восстанавливает контроль над своим разумом, вырезает маячок из ноги, берет оставшиеся ампулы Красной пыли и удирает. Она отправляет ампулы Наташе, думая, что та сбережет их.
В Норвегии на Наташу, еще не разобравшую почту, нападает Таскмастер, легко одолевая ее. Впрочем, ему нужна не она, а Красная пыль. Наташе удаётся ускользнуть, забрав ампулы; она узнаёт, что противоядие прислала Елена. «Сёстры» воссоединяются в Будапеште, для приличия сначала набив друг другу морды. Сразу после воссоединения, на них нападают другие Чёрные вдовы. Отбившись, Наташа видит, что одна из вдов, получив серьезные ранения, против своей воли заканчивает жизнь самоубийством. Елена рассказывает, что Красная комната всё ещё существует и её глава по фамилии Дрейков жив. В 2000-е годы, чтобы вступить в «Щ.И.Т.», Романофф вместе с Клинтом Бартоном взорвала здание Красной комнаты, в котором, по ее мнению, находился Дрейков. В процессе подрыва Наташе пришлось использовать дочь Дрейкова - маленькую Антонию; после этого оба Дрейковы считались погибшими, а воспоминания об убийстве ребенка преследовали Наташу всю жизнь. В Будапеште Наташа и Елена сбегают от Таскмастера и с помощью Рика Мейсона получают вертолёт, решив уничтожить Красную комнату окончательно.
Романофф и Белова вытаскивают из русской тюрьмы в Сибири Алексея Шостакова, их отца по секретной миссии, более известного в России как "Красный страж". Он первый советский супергерой, и, по его мнению, главный антагонист "Капитана Америки". "Сестры" считают, что Алексей знает, где скрывается Дрейков, но он не знает ничего, так как именно Дрейков упек его в тюрьму, по идеологическим разногласиям. Алексей предлагает поговорить с Мелиной Востокофф, их матерью по миссии, которая всё ещё работает на Дрейкова и живёт на ферме под Санкт-Петербургом, занимаясь экспериментами над свиньями. На «семейном» обеде Елена признаётся, что их фальшивая семья в своё время была для неё единственной. Востокофф, будучи верной Дрейкову, выдаёт ему их местонахождение, и героев забирают на воздушную базу Красной комнаты.
Дрейков благодарит Мелину за поимку беглых вдов, однако выясняется, что на ферме Мелина и Наташа поменялись лицами при помощи голографической маски, и подстроили похищение. Наташа узнаёт, что под маской Таскмастера скрывается Антония Дрейкова, которая при взрыве получила настолько серьёзные травмы, что Дрейков был вынужден вставить в её голову чип, превратив свою дочь в идеального солдата. Дрейков рассказывает Наташе, что та не может навредить Дрейкову из-за феромоновой блокировки, установленной у каждой из вдов. Наташа, уже знавшая об этом от Мелины, намеренно перебивает свой носовой нерв, чтобы не ощущать запаха Дрейкова, и нападает на него.
Тем временем, Мелина пытается вывести из строя двигатель корабля, Алексей сражается с Антонией, а Елена ищет других вдов, которых Дрейков натравил на Наташу. В критический момент Белова успевает распылить над остальными вдовами Красной комнаты Красную пыль, что снимает зомбирование с вдов. Романофф скачивает базу данных вдов, которых тысячи по всему миру. Воздушная база начинает разваливаться, падая. Мелина и Алексей улетают на самолёте, а Елена взрывает самолет, на котором пытается сбежать Дрейков. Наташа отдаёт ей парашют, а сама сражается в небе с Антонией.
После успешного приземления Романофф использует последнюю ампулу Красной Пыли, освобождая побежденную Антонию от контроля разума. Елена, Мелина и Алексей забирают Антонию и других вдов и прощаются с Наташей, решив теперь освобождать вдов по всему миру. Белова дарит «сестре» на память свой жилет. А Наташа наблюдает за приближающейся колонной автомобилей генерала Росса.
Две недели спустя Романофф, перекрасившая волосы в белый цвет в честь Елены, встречается с Риком Мейсоном, который предоставляет ей квинджет. Наташа улетает на нём с целью освободить Мстителей из тюрьмы Рафт.
В сцене после титров, действие которой происходит после смерти Наташи, Елена Белова на могиле наречённой сестры встречает графиню Валентину Аллегру де Фонтейн, своего работодателя. Елена узнаёт, что её следующая миссия — выследить и убить человека, «виновного» в смерти Наташи, — Клинта Бартона.
